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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 56 (4): 2055-2067, December 2008 2055
Crecimiento, supervivencia y herbivoría de plántulas de
Brosimum alicastrum (Moraceae), una especie del sotobosque neotropical
H.S. Ballina-Gómez1, S. Iriarte-Vivar1,2, R. Orellana1 & L.S. Santiago3
1. Unidad de Recursos Naturales Centro de Investigación Científica de Yucatán A.C. Calle 43 No. 130 Chuburna de
Hidalgo 97200, Mérida, Yucatán, México; hballina@cicy.mx
2. Dirección actual: Facultad de Ciencias, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Universidad Nacional
Autónoma de México, Circuito Exterior, Ciudad Universitaria, C.P. 04510, México, D.F.
3. Department of Botany and Plant Sciences, University of California, Riverside, CA92521, EEUU; mairivi@yahoo.
com.mx; orellana@cicy.mx; santiago@ucr.edu
Recibido 24-i-2008. Corregido 30-vi-2008. Aceptado 31-vii-2008.
Abstract: Growth, survival and herbivory of seedlings in Brosimum alicastrum (Moraceae), a species from
the Neotropical undergrowth. Growth responses, survival, and herbivory, on seedlings of Brosimum alicas- trum were studied in a neotropical Mexican forest. We selected 122 seedlings and divided them into three groups
assigned to defoliation treatments: control or 0 (n=21), 50 (n=51) and 90% (n=50). Every 4 months during two
years we measured seedling growth (in terms of relative growth rate in biomass, leaf area growth, produced
leaves and height growth) and survival. In addition, we evaluated every 12 months pathogen damage and insect
herbivory using a 2 mm-2 grid. Separately, we estimated mammal herbivory in 3-month old seedlings that were
selected within a plot of 500 m x 10 m (N=1095). Pathogen damage and insect herbivory were evaluated within
the same plot in 113 seedlings. We found that 50 % defoliated seedlings showed compensatory responses in
all growth parameters. Relative growth rate and height growth also had a compensatory response in seedlings
at 90% defoliation. Relative growth rate and leaf area growth gradually decreased with time although height
growth seedling showed an opposite pattern. Leaves produced were not affected by time. Estimated seedling
survival probability increased with defoliation to a maximum of 97%, decreasing at 24 month to 37%. Mammal
herbivory was more frequent and severe than herbivory caused by pathogens and insects. In some cases, mam- mal herbivory produced total defoliation. Compensatory growth in leaf area growth, produced leaves and height
growth seedling suggest a synergic compensatory mechanism expressed in a whole–plant growth biomass
(relative growth rate). Compensation and survival results suggest trade-offs at the leaf level, such as leaf area
growth and produced leaves versus chemical defenses, respectively. Rev. Biol. Trop. 56 (4): 2055-2067. Epub
2008 December 12.
Keywords: Brosimum alicastrum, defoliation treatments, growth compensatory, herbivory, relative growth rate,
seedling survival.
En las selvas tropicales las plantas se
enfrentan a pérdidas de biomasa causadas por
herbívoros insectos (Huntly 1991), patógenos
(Augspurger 1984) y mamíferos (Augspurger y
Kitajima 1992). Esta pérdida de biomasa puede
tener un gran impacto sobre el crecimiento y
la reproducción de las plantas (Marquis 1984,
Crawley 1989). Se ha estimado que en las
selvas tropicales aproximadamente el 11% del
área foliar anual es consumida por herbívoros y
patógenos (Coley y Aide 1991). Generalmente
los estados más vulnerables a la herbivoría pue- den situarse en dos categorías: hojas jóvenes
durante el ciclo de vida de una hoja, y plántulas
durante el ciclo de vida de una planta. En espe- cies tropicales tolerantes a la sombra se ha visto
que sus hojas nuevas en expansión pueden
sufrir de 5 a 100 veces más daño por parte de
patógenos y herbívoros, que sus hojas maduras
(Coley y Aide 1991).
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El modelo de Janzen (1970) y Connell
(1971) postula que las plántulas encontradas
más próximas al árbol progenitor presentarán
mayores tasas de mortalidad que aquellas más
lejanas. Esta mortalidad es resultado de los pató- genos e insectos herbívoros asociados al árbol
progenitor sin un daño aparente. La presión de
estos organismos puede aumentar de manera
denso-dependiente, disminuyendo el éxito en
el reclutamiento de las plántulas e influir en
la diversidad de especies vegetales (Howe y
Smallwood 1982). Sin embargo, conforme las
plántulas van creciendo e incrementando su
edad y tamaño, la mortalidad disminuye (Howe
1990, Augspurger y Kitajima 1992).
Los efectos de la herbivoría muchas veces
se han reportado como negativos (Stone y
Bacon 1995) debido principalmente a la reduc- ción del área foliar fotosintéticamente activa
que sufren las plantas. Aunque la caída de
ramas del dosel también puede contribuir a
perder importantes cantidades de área foliar
(Clark y Clark 1989). Coley et al. (1985) en su
hipótesis de la disponibilidad de recursos men- cionan que después de un evento de herbivoría
las especies tolerantes a la sombra asignarían
sus recursos hacia defensa en detrimento de su
crecimiento. Como resultado, el crecimiento
resultaría afectado negativamente de manera
que el crecimiento sería menor en comparación
a plantas sin herbivoría.
Algunos resultados opuestos mencionan
que una planta después de un evento de her- bivoría podría incrementar a corto plazo el
crecimiento de su parte aérea (McNaughton
1983, Hjalten et al. 1994). Incluso este
incremento sería hasta el punto de igualar
(compensar) o rebasar (sobrecompensar) el
crecimiento de una planta que no sufrió tal
herbivoría (McNaughton 1983). El crecimiento
compensatorio ya ha sido reportado en diversas
especies (Parra-Tabla et al. 2004, Massey et al.
2005), no obstante aún no se han encontrado
reportes en relación al crecimiento individual
expresado en la tasa relativa de crecimiento de
las plantas (Relative Growth Rate, RGRBiomasa),
medida más usada de desempeño en plantas
debido a su alta sensibilidad al daño causado
por patógenos y herbívoros (Poorter 1989), ya
que es el resultado de varios procesos metabó- licos de las estructuras vegetativas de la planta
(Poorter 2002).
En este trabajo se estudió en condiciones
naturales el efecto de la defoliación artificial
sobre el crecimiento total de Brosimum ali- castrum C.C. Berg (1972), supervivencia y
sus principales herbívoros, dentro de una selva
subhúmeda tropical en Calakmul, Campeche,
México. B. alicastrum por ser una especie tole- rante a la sombra se esperaría que sus plántulas
con defoliación artificial asignen los recursos
disponibles a otras funciones más que a su
crecimiento, lo que se expresaría en un menor
crecimiento y supervivencia, patrón opuesto en
las plántulas no defoliadas.
Se plantearon cuatro objetivos: 1. Analizar
en condiciones de sotobosque, el desempeño de
las plántulas en función de su crecimiento total
y de otras estructuras vegetativas como el área
foliar, hojas producidas y altura, bajo el efecto
de una defoliación artificial, 2. Determinar si
la supervivencia de las plántulas es afectada
por el grado de severidad de una defoliación
artificial, 3. Determinar si las respuestas de
crecimiento y supervivencia de las plántulas
con la defoliación artificial son influenciadas
por el factor tiempo, 4. Evaluar los tipos de
herbivoría que presentan las plántulas de esta
especie y cuantificar sus grados de severidad
en una selva subhúmeda tropical de Calakmul,
Campeche, México.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio de estudio y especie: El trabajo se
realizó en una selva subhúmeda perteneciente
a la Reserva de la Biosfera de Calakmul (18o
18’ 47” N y 89o 51’ 48” O, 240 m altitud)
localizada al sureste del estado de Campeche
en el municipio de Calakmul. La precipitación
y temperatura media anual son de 1141 mm
y 25 oC, respectivamente (García 1988). Este
tipo de selva contiene comunidades vegetales
de 15 a 25 m altura las cuales de un 25 a 50%
de las especies pierden sus hojas (Arriaga et
al. 2000, Morales y Magaña 2001). La riqueza
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de especies de plantas estimada es de 1569
a 1600 (Carabias et al. 2000, Martínez et al.
2001). Esta región se caracteriza por tener una
marcada estacionalidad dividida en tres tempo- radas: nortes (octubre-enero), secas (febrero- mayo) y lluvias (junio-septiembre/noviembre)
(Martínez y Galindo-Leal 2002, Orellana et al.
2003). Los suelos que predominan son del tipo
cárstico, con abundantes afloramientos de cal- cio y menos ácidos que otras selvas tropicales
(Wendt 1993).
B. alicastrum es una especie perennifolia
de sotobosque, de lento crecimiento, y de larga
vida, que alcanza una altura hasta de 45 m y un
diámetro a la altura del pecho (DAP) de hasta
1.5 m. Se distribuye desde el sur de México
hasta Colombia, Perú y Venezuela y en las Islas
del Caribe. En la selva subhúmeda de Calakmul
se han encontrado grandes bancos de plántulas
(H. Ballina-Gómez, Obs. personal). Reportes
en la literatura mencionan daños por patógenos
y algunos tipos de insectos, sin llegar a ser
evidente un efecto como la disminución de su
crecimiento (De la Cruz y Dirzo 1987).
Tratamientos de defoliación: A finales de
Abril y principios de Mayo de 2005 se selec- cionaron cuatro sitios dentro de una extensa
población de B. alicastrum. Los criterios de
selección de estos sitios fueron: áreas de selva
con baja perturbación e igual porcentaje de luz
sobre el sotobosque (datos no mostrados). Se
marcaron 122 plántulas de B. alicastrum, úni- camente se seleccionaron plántulas con alturas
de entre 15 y 30 cm, número de hojas entre 3 y
10, sin síntomas considerables de enfermedad
(determinado visualmente por el vigor de las
plántulas y el color verde de sus hojas). Se
asignaron tres tratamientos de defoliación de
manera aleatoria: 1. control (0% defoliación)
(n= 21), en el cual no se removió ninguna hoja
sobre la plántula; 2. 50% defoliación (n= 51),
en este se removieron las hojas de manera
intercalada, iniciando con la remoción de la
segunda hoja más joven totalmente expandida;
y 3. 90% defoliación (n= 50), se removieron
casi todas las hojas, excepto la más nueva. La
remoción se realizó a partir de la base de la
lámina foliar dejando intacto el pecíolo. Sólo
se seleccionaron 21 plántulas en el tratamiento
control debido a la falta de plántulas que se
ajustaran a los criterios antes descritos.
A todas las hojas removidas se les midió
su área foliar para determinar los porcentajes
de defoliación aplicados. Las hojas removidas
se conservaron húmedas en el laboratorio y se
midió el largo, ancho y área de cada hoja con
un medidor de área foliar (Modelo Li-3100;
Li-Cor, Inc., Lincoln, NE, USA, 1996).
Estimación del área foliar y la biomasa:
Al inicio del estudio se recolectaron siete plán- tulas registrando sus alturas, diámetros basales,
número de hojas y área foliar de cada hoja,
utilizando el medidor de área foliar. También
se obtuvo la biomasa seca de las hojas, tallos
y raíces utilizando un secador a 55oC hasta
alcanzar un peso constante. De una muestra
total de 500 hojas se estimó un modelo de
regresión lineal simple para el área foliar (AF)
de cada hoja con respecto al largo de las hojas
(LH) obteniéndose la siguiente ecuación AF =
-8.2501 + 2.6362 * LH (R2= 0.97, P<0.0001)
con la cual se calculó el área foliar en los sub- secuentes periodos de medición.
De un total de 67 plántulas, se estimaron
modelos de regresiones lineales para la bioma- sa total de cada plántula con respecto a la altura
(R2= 0.4), área foliar (R2= 0.84), diámetro (R2=
0.79) y número de hojas (R2= 0.99). La varia- ble con mejor desempeño en la estimación de
la biomasa total (BT) fue el número de hojas
por plántula (H), con la siguiente ecuación BT=
0.6446 * H - 1.2293, R2= 0.99, P<0.0001). De
esta manera el número de hojas por plántula se
seleccionó como el parámetro para estimar la
biomasa total en cada periodo de medición.
Análisis de crecimiento: Cada cuatro meses,
comenzando a principios de Mayo de 2005 se
obtuvieron las siguientes medidas: altura (desde
el diámetro basal hasta el meristemo apical),
número de hojas nuevas, y largo de hojas.
Además, a partir de la biomasa estimada
se calculó la RGRBiomasa promedio para cada
plántula (g g-1 día-1) según Hunt (1978):