Page 1 of 13

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 56 (4): 2055-2067, December 2008 2055

Crecimiento, supervivencia y herbivoría de plántulas de

Brosimum alicastrum (Moraceae), una especie del sotobosque neotropical

H.S. Ballina-Gómez1, S. Iriarte-Vivar1,2, R. Orellana1 & L.S. Santiago3

1. Unidad de Recursos Naturales Centro de Investigación Científica de Yucatán A.C. Calle 43 No. 130 Chuburna de

Hidalgo 97200, Mérida, Yucatán, México; hballina@cicy.mx

2. Dirección actual: Facultad de Ciencias, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Universidad Nacional

Autónoma de México, Circuito Exterior, Ciudad Universitaria, C.P. 04510, México, D.F.

3. Department of Botany and Plant Sciences, University of California, Riverside, CA92521, EEUU; mairivi@yahoo.

com.mx; orellana@cicy.mx; santiago@ucr.edu

Recibido 24-i-2008. Corregido 30-vi-2008. Aceptado 31-vii-2008.

Abstract: Growth, survival and herbivory of seedlings in Brosimum alicastrum (Moraceae), a species from

the Neotropical undergrowth. Growth responses, survival, and herbivory, on seedlings of Brosimum alicas- trum were studied in a neotropical Mexican forest. We selected 122 seedlings and divided them into three groups

assigned to defoliation treatments: control or 0 (n=21), 50 (n=51) and 90% (n=50). Every 4 months during two

years we measured seedling growth (in terms of relative growth rate in biomass, leaf area growth, produced

leaves and height growth) and survival. In addition, we evaluated every 12 months pathogen damage and insect

herbivory using a 2 mm-2 grid. Separately, we estimated mammal herbivory in 3-month old seedlings that were

selected within a plot of 500 m x 10 m (N=1095). Pathogen damage and insect herbivory were evaluated within

the same plot in 113 seedlings. We found that 50 % defoliated seedlings showed compensatory responses in

all growth parameters. Relative growth rate and height growth also had a compensatory response in seedlings

at 90% defoliation. Relative growth rate and leaf area growth gradually decreased with time although height

growth seedling showed an opposite pattern. Leaves produced were not affected by time. Estimated seedling

survival probability increased with defoliation to a maximum of 97%, decreasing at 24 month to 37%. Mammal

herbivory was more frequent and severe than herbivory caused by pathogens and insects. In some cases, mam- mal herbivory produced total defoliation. Compensatory growth in leaf area growth, produced leaves and height

growth seedling suggest a synergic compensatory mechanism expressed in a whole–plant growth biomass

(relative growth rate). Compensation and survival results suggest trade-offs at the leaf level, such as leaf area

growth and produced leaves versus chemical defenses, respectively. Rev. Biol. Trop. 56 (4): 2055-2067. Epub

2008 December 12.

Keywords: Brosimum alicastrum, defoliation treatments, growth compensatory, herbivory, relative growth rate,

seedling survival.

En las selvas tropicales las plantas se

enfrentan a pérdidas de biomasa causadas por

herbívoros insectos (Huntly 1991), patógenos

(Augspurger 1984) y mamíferos (Augspurger y

Kitajima 1992). Esta pérdida de biomasa puede

tener un gran impacto sobre el crecimiento y

la reproducción de las plantas (Marquis 1984,

Crawley 1989). Se ha estimado que en las

selvas tropicales aproximadamente el 11% del

área foliar anual es consumida por herbívoros y

patógenos (Coley y Aide 1991). Generalmente

los estados más vulnerables a la herbivoría pue- den situarse en dos categorías: hojas jóvenes

durante el ciclo de vida de una hoja, y plántulas

durante el ciclo de vida de una planta. En espe- cies tropicales tolerantes a la sombra se ha visto

que sus hojas nuevas en expansión pueden

sufrir de 5 a 100 veces más daño por parte de

patógenos y herbívoros, que sus hojas maduras

(Coley y Aide 1991).

Page 2 of 13

2056 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 56 (4): 2055-2067, December 2008

El modelo de Janzen (1970) y Connell

(1971) postula que las plántulas encontradas

más próximas al árbol progenitor presentarán

mayores tasas de mortalidad que aquellas más

lejanas. Esta mortalidad es resultado de los pató- genos e insectos herbívoros asociados al árbol

progenitor sin un daño aparente. La presión de

estos organismos puede aumentar de manera

denso-dependiente, disminuyendo el éxito en

el reclutamiento de las plántulas e influir en

la diversidad de especies vegetales (Howe y

Smallwood 1982). Sin embargo, conforme las

plántulas van creciendo e incrementando su

edad y tamaño, la mortalidad disminuye (Howe

1990, Augspurger y Kitajima 1992).

Los efectos de la herbivoría muchas veces

se han reportado como negativos (Stone y

Bacon 1995) debido principalmente a la reduc- ción del área foliar fotosintéticamente activa

que sufren las plantas. Aunque la caída de

ramas del dosel también puede contribuir a

perder importantes cantidades de área foliar

(Clark y Clark 1989). Coley et al. (1985) en su

hipótesis de la disponibilidad de recursos men- cionan que después de un evento de herbivoría

las especies tolerantes a la sombra asignarían

sus recursos hacia defensa en detrimento de su

crecimiento. Como resultado, el crecimiento

resultaría afectado negativamente de manera

que el crecimiento sería menor en comparación

a plantas sin herbivoría.

Algunos resultados opuestos mencionan

que una planta después de un evento de her- bivoría podría incrementar a corto plazo el

crecimiento de su parte aérea (McNaughton

1983, Hjalten et al. 1994). Incluso este

incremento sería hasta el punto de igualar

(compensar) o rebasar (sobrecompensar) el

crecimiento de una planta que no sufrió tal

herbivoría (McNaughton 1983). El crecimiento

compensatorio ya ha sido reportado en diversas

especies (Parra-Tabla et al. 2004, Massey et al.

2005), no obstante aún no se han encontrado

reportes en relación al crecimiento individual

expresado en la tasa relativa de crecimiento de

las plantas (Relative Growth Rate, RGRBiomasa),

medida más usada de desempeño en plantas

debido a su alta sensibilidad al daño causado

por patógenos y herbívoros (Poorter 1989), ya

que es el resultado de varios procesos metabó- licos de las estructuras vegetativas de la planta

(Poorter 2002).

En este trabajo se estudió en condiciones

naturales el efecto de la defoliación artificial

sobre el crecimiento total de Brosimum ali- castrum C.C. Berg (1972), supervivencia y

sus principales herbívoros, dentro de una selva

subhúmeda tropical en Calakmul, Campeche,

México. B. alicastrum por ser una especie tole- rante a la sombra se esperaría que sus plántulas

con defoliación artificial asignen los recursos

disponibles a otras funciones más que a su

crecimiento, lo que se expresaría en un menor

crecimiento y supervivencia, patrón opuesto en

las plántulas no defoliadas.

Se plantearon cuatro objetivos: 1. Analizar

en condiciones de sotobosque, el desempeño de

las plántulas en función de su crecimiento total

y de otras estructuras vegetativas como el área

foliar, hojas producidas y altura, bajo el efecto

de una defoliación artificial, 2. Determinar si

la supervivencia de las plántulas es afectada

por el grado de severidad de una defoliación

artificial, 3. Determinar si las respuestas de

crecimiento y supervivencia de las plántulas

con la defoliación artificial son influenciadas

por el factor tiempo, 4. Evaluar los tipos de

herbivoría que presentan las plántulas de esta

especie y cuantificar sus grados de severidad

en una selva subhúmeda tropical de Calakmul,

Campeche, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

Sitio de estudio y especie: El trabajo se

realizó en una selva subhúmeda perteneciente

a la Reserva de la Biosfera de Calakmul (18o

18’ 47” N y 89o 51’ 48” O, 240 m altitud)

localizada al sureste del estado de Campeche

en el municipio de Calakmul. La precipitación

y temperatura media anual son de 1141 mm

y 25 oC, respectivamente (García 1988). Este

tipo de selva contiene comunidades vegetales

de 15 a 25 m altura las cuales de un 25 a 50%

de las especies pierden sus hojas (Arriaga et

al. 2000, Morales y Magaña 2001). La riqueza

Page 3 of 13

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 56 (4): 2055-2067, December 2008 2057

de especies de plantas estimada es de 1569

a 1600 (Carabias et al. 2000, Martínez et al.

2001). Esta región se caracteriza por tener una

marcada estacionalidad dividida en tres tempo- radas: nortes (octubre-enero), secas (febrero- mayo) y lluvias (junio-septiembre/noviembre)

(Martínez y Galindo-Leal 2002, Orellana et al.

2003). Los suelos que predominan son del tipo

cárstico, con abundantes afloramientos de cal- cio y menos ácidos que otras selvas tropicales

(Wendt 1993).

B. alicastrum es una especie perennifolia

de sotobosque, de lento crecimiento, y de larga

vida, que alcanza una altura hasta de 45 m y un

diámetro a la altura del pecho (DAP) de hasta

1.5 m. Se distribuye desde el sur de México

hasta Colombia, Perú y Venezuela y en las Islas

del Caribe. En la selva subhúmeda de Calakmul

se han encontrado grandes bancos de plántulas

(H. Ballina-Gómez, Obs. personal). Reportes

en la literatura mencionan daños por patógenos

y algunos tipos de insectos, sin llegar a ser

evidente un efecto como la disminución de su

crecimiento (De la Cruz y Dirzo 1987).

Tratamientos de defoliación: A finales de

Abril y principios de Mayo de 2005 se selec- cionaron cuatro sitios dentro de una extensa

población de B. alicastrum. Los criterios de

selección de estos sitios fueron: áreas de selva

con baja perturbación e igual porcentaje de luz

sobre el sotobosque (datos no mostrados). Se

marcaron 122 plántulas de B. alicastrum, úni- camente se seleccionaron plántulas con alturas

de entre 15 y 30 cm, número de hojas entre 3 y

10, sin síntomas considerables de enfermedad

(determinado visualmente por el vigor de las

plántulas y el color verde de sus hojas). Se

asignaron tres tratamientos de defoliación de

manera aleatoria: 1. control (0% defoliación)

(n= 21), en el cual no se removió ninguna hoja

sobre la plántula; 2. 50% defoliación (n= 51),

en este se removieron las hojas de manera

intercalada, iniciando con la remoción de la

segunda hoja más joven totalmente expandida;

y 3. 90% defoliación (n= 50), se removieron

casi todas las hojas, excepto la más nueva. La

remoción se realizó a partir de la base de la

lámina foliar dejando intacto el pecíolo. Sólo

se seleccionaron 21 plántulas en el tratamiento

control debido a la falta de plántulas que se

ajustaran a los criterios antes descritos.

A todas las hojas removidas se les midió

su área foliar para determinar los porcentajes

de defoliación aplicados. Las hojas removidas

se conservaron húmedas en el laboratorio y se

midió el largo, ancho y área de cada hoja con

un medidor de área foliar (Modelo Li-3100;

Li-Cor, Inc., Lincoln, NE, USA, 1996).

Estimación del área foliar y la biomasa:

Al inicio del estudio se recolectaron siete plán- tulas registrando sus alturas, diámetros basales,

número de hojas y área foliar de cada hoja,

utilizando el medidor de área foliar. También

se obtuvo la biomasa seca de las hojas, tallos

y raíces utilizando un secador a 55oC hasta

alcanzar un peso constante. De una muestra

total de 500 hojas se estimó un modelo de

regresión lineal simple para el área foliar (AF)

de cada hoja con respecto al largo de las hojas

(LH) obteniéndose la siguiente ecuación AF =

-8.2501 + 2.6362 * LH (R2= 0.97, P<0.0001)

con la cual se calculó el área foliar en los sub- secuentes periodos de medición.

De un total de 67 plántulas, se estimaron

modelos de regresiones lineales para la bioma- sa total de cada plántula con respecto a la altura

(R2= 0.4), área foliar (R2= 0.84), diámetro (R2=

0.79) y número de hojas (R2= 0.99). La varia- ble con mejor desempeño en la estimación de

la biomasa total (BT) fue el número de hojas

por plántula (H), con la siguiente ecuación BT=

0.6446 * H - 1.2293, R2= 0.99, P<0.0001). De

esta manera el número de hojas por plántula se

seleccionó como el parámetro para estimar la

biomasa total en cada periodo de medición.

Análisis de crecimiento: Cada cuatro meses,

comenzando a principios de Mayo de 2005 se

obtuvieron las siguientes medidas: altura (desde

el diámetro basal hasta el meristemo apical),

número de hojas nuevas, y largo de hojas.

Además, a partir de la biomasa estimada

se calculó la RGRBiomasa promedio para cada

plántula (g g-1 día-1) según Hunt (1978):